Après leur séparation estivale, Castle et Beckett reconstruisent lentement leur relation. Ils affrontent ensemble l'organisation criminelle responsable de la mort de la mère de Beckett. Leur amour triomphe finalement, aboutissant à leur première nuit ensemble.
Le lendemain de leur nuit ensemble, Castle et Beckett se prouvent alors qu'elle n'était pas basée sur un coup de tête quand Martha rentre plus tôt que prévu et interrompt leurs ébats matinaux : Alexis a une gueule de bois au lendemain du bal des diplômes. Castle demande alors à Beckett de se cacher dans le placard ce qui la rend particulièrement de mauvaise humeur. Ryan, avec la supervision du capitaine Gates, poursuit l'enquête sur Cole Maddox. Sans avertir Victoria, il va demander l'aide de Beckett et de Castle, car il a trouvé une piste. C'est ainsi qu'ils remontent à Michael Smith, le dernier lien qui protégeait Beckett. Malheureusement, Beckett et Castle arrivent trop tard car ils retrouvent Smith dans un sale état et le dossier a été brûlé par Maddox. Juste avant de partir en ambulance, Smith donne un indice important à Castle, ce qui lui permet de trouver le vrai dossier. De son côté, Esposito réussit à découvrir la véritable identité de Cole Maddox.
C'est le premier jour de travail de Kate. Elle avertit Richard qu'elle et lui sont deux célibataires et que personne, au travail, ne doit savoir qu'ils sont en couple. Malheureusement, toute l'équipe remarque un changement, ce qui rend Beckett plus nerveuse. L'équipe enquête sur la mort d'une miss météo, Mandy Michaels, dans le parc Paley. Plusieurs suspects potentiels au cours de l'enquête dont une autre miss météo et un homme que la victime voyait en secret, sont en cause. L'équipe de Beckett découvre trois possibilités sur cet homme mystérieux : Reggie Blake, un joueur de basketball en fin de carrière, le journaliste Miles Haxton et un propriétaire d'usine de fabrication de tapis, Georges Cazuli. Richard est jaloux, car il y a un journaliste sportif qui veut sortir avec Kate.
C'est un grand jour pour Alexis, elle part vivre à l'université. Tout en faisant ses cartons, Martha annonce à Richard qu'elle est au courant pour lui et Kate. Elle lui demande de l'annoncer à Alexis avant qu'elle ne le découvre. Kate est affolée lorsque Richard lui annonce qu'il en a parlé à Alexis, car elle a peur que leur relation vienne aux oreilles de Gates. L'équipe enquête sur la mort de Wendy Dupree, 25 ans, une serveuse de Philadelphie. Avant de mourir, elle avait écrit les lettres Lie avec son sang. Au cours de l'enquête, l'équipe de Beckett découvre que Wendy avait un frère jumeau du nom de Wendell Dupree. Ce dernier est mort dans un accident de métro. Cependant, la sœur suspectait que son frère ait été la victime d'un meurtre. L'équipe de Beckett apprend la raison pour laquelle Wendy était à New York, et soupçonne plusieurs personnes, dont la très riche Angelica Henley. Richard et Kate trouvent très difficile de cacher leurs sentiments au travail.
Richard a décidé d'emmener Kate en week-end, dans sa maison dans les Hamptons. Au moment du départ, Alexis et la mère de Richard lui donnent les dernières recommandations pour ne pas décevoir Kate, alors qu'au poste de police, Esposito et Ryan complotent afin de trouver qui est le nouveau petit ami de Beckett. Lors de leur arrivée et la visite de la maison, le couple se prépare à prendre un bain de minuit, quand un homme ensanglanté vient s'écrouler dans la piscine de Richard. La victime est Randall Franklin, un employé d'une banque. L'affaire se classe rapidement, avec l'arrestation d'un dealer de drogue, mais Richard a un doute. Kate supplie Richard de ne pas penser au meurtre de Franklin, car ils sont en vacances, mais il réussit à convaincre cette dernière d'enquêter sur le meurtre. Avec l'aide de Ryan et Esposito, qui sont à New York, Richard, Kate et le chef Brady (des Hamptons) réussissent à trouver le meurtrier.
Alexis est de retour à la maison et en profite pour dévaliser le frigo de Castle. L'équipe de Beckett enquête sur la mort de Tessa Horton. Elle a été retrouvée accrochée avec du fil barbelé, au plafond du salon et un symbole gravé sur le front. Les premiers soupçons vont se tourner vers son mystérieux petit ami, mais les résultats des empreintes et des preuves vont désigner Richard Castle comme le suspect numéro 1 de l'affaire. Bien vite, Richard est arrêté pour le meurtre de Tess. Richard continue à clamer son innocence. Alors qu'il est en cellule au poste de police, Richard a la désagréable surprise d'avoir la visite de Jerry Tyson, le triple tueur (3XK), qui lui avoue avoir préparé ce piège pour que Richard aille en prison, afin de se venger. De son côté, Kate tente désespérément d'innocenter Richard.
Richard Castle est à une convention de fans, en train de signer des autographes pour la bande dessinée sur Derrick Storm, quand Kate vient le chercher. Elle lui annonce qu'il y a une personne morte à l'intérieur du vaisseau de la série "Nebula 9". Croyant à une plaisanterie, Richard se voit contraint de pénétrer à l'intérieur du vaisseau de la série, qu'il trouve ringarde et nulle. La victime est Annabelle Collins, 28 ans. Elle est la "propriétaire" de la série qu'elle a rachetée quand celle-ci a quitté les ondes, et l'idéatrice de sa résurrection à la convention de fans de Science-Fiction. Plusieurs personnes sont suspectées par l'équipe de Beckett, soit Gabriel Winster (comédien dans la série Nebula 9), Audrey et Davis (amis d'Annabelle), Stephanie Fry (comédienne dans la série Nebula 9) et Simon Wesport (un fan de la série). C'est par un malheureux concours de circonstances que Kate et Castle démasqueront le meurtrier.
Le guitariste d'un groupe de rock qui émerge est tué. Kate et Castle mènent l'enquête, mais ils sont suivis par des caméras, car un documentaire est tourné sur le groupe. Grâce à une demande auprès de Gates, ils obtiennent le droit de filmer l'enquête. Castle, Esposito, Ryan et Lanie se laissent prendre au jeu, mais Beckett déteste que des personnes s'introduisent dans sa vie privée. Dans un moment de tendresse Castle caresse la joue de Kate, mais celle-ci s'aperçoit trop tard que les caméras l'ont filmé. Plusieurs personnes sont suspectées par Kate : un fan, une groupie, un membre du groupe et le gourou d'une secte. L'équipe de Beckett finit par attraper le tueur. Plus tard, Beckett et Castle sont convoqués dans le bureau de Gates. Ils craignent le pire car Gates a vu des enregistrements du documentaire. Gates fait uniquement des reproches à Castle qui faisait le clown derrière la caméra pendant qu'elle parlait.
Richard et Kate reçoivent à dîner leurs parents respectifs : Martha pour Richard et Jim pour Kate. Le repas tourne en querelle quand Martha et Jim découvrent que l'opinion de l'un sur un sujet est tout le contraire de l'autre. Cette situation est ensuite source de conflit entre Kate et Richard durant la nouvelle enquête. L'équipe de Beckett enquête sur la mort d'un prêtre de 52 ans, le Père Joe McMurtry, qui a été tué par balle. Aucun indice n'a été retrouvé sur place. Cela laisse penser à Kate que c'est l'œuvre d'un professionnel. Beckett et Castle retrouvent un témoin du nom de Leo. Malheureusement, des membres de la famille O'Reilly, dont Michael Dolan est à la tête, poursuivent ces derniers afin d'éliminer Leo. Kate et Richard feront tout pour protéger la vie du témoin.
Le monde de Richard Castle s'écroule à la veille de Noël. Alors qu'il est en train d'installer les décorations de Noël avec Alexis, cette dernière lui annonce qu'elle ne sera pas présente au réveillon. Alexis a un nouveau petit ami, qui se prénomme Max et elle veut le voir avant qu'il parte pour les vacances de Noël. Richard est déçu car il espérait perpétuer la tradition de Noël de sa famille. En plus de sa déception, Kate annonce à Richard qu'elle ne peut pas aller à son réveillon de Noël puisqu'elle est de garde au poste de police. Castle découvre que Kate lui a menti sur sa garde et ne comprend pas la raison. Au poste de police, Gates est furieuse à l'idée de passer un autre réveillon de Noël avec sa belle-mère. Alors qu'Esposito et Ryan passent habituellement leur réveillon ensemble, Kevin lui annonce qu'il va plutôt passer Noël avec Jenny. Esposito découvre la raison de ce refus de poursuivre la tradition. Javier drague à nouveau Lanie.
Alexis est malade. Elle a la mononucléose et reste chez Richard en attendant d'aller mieux. Au même moment, Meredith, l'ex-femme de Castle et la mère d'Alexis, débarque chez Richard. Cela ne fait pas l'affaire de Kate, qui vient vivre chez Richard, car son appartement s'est fait gazer au fumigène. Cette cohabitation entre Meredith et Kate agace cette dernière. Lanie en profite pour mettre la pression sur Kate pour défendre son couple devant Meredith. Meredith invite Kate à dîner, sans Richard. La situation va stresser Castle au plus au point se demandant ce qu'elles vont dire sur lui. Au moment où Meredith part pour Paris, elle révèle à Kate la raison pour laquelle elle a divorcé. Cela va créer un doute en Kate sur la relation qu'elle a avec Castle. En parallèle, l'équipe de Beckett enquête sur la mort de Michelle Twohey, une avocate qui s'est spécialisée dans les divorces. Elle n'avait que des femmes pour clientes.
L'équipe de Beckett enquête sur la mort de Holly Rhodes, alias « DJ Beat », survenue lors d'une fête organisée par la chanteuse Regina Cane où Josie Lang, une autre chanteuse, était invitée. Sur la main de la victime, un numéro de téléphone a été inscrit. Au cours de l'enquête, Kate et son équipe dévoilent un stratagème de vol assez ingénieux mis au point par « DJ Beat » et un mystérieux assistant. L'équipe découvre qu'il s'agit d'un adolescent de 14 ans, du nom de Joey Malone. L'équipe déduit que Joey est derrière les vols et qu'il connaît l'assassin de Holly Rhodes. Malheureusement, Joey est muet comme une carpe sur l'identité de celui qui l'a engagé pour voler. Esposito, dont le passé est celui d'un jeune délinquant, va tout mettre en œuvre pour faire craquer Joey et ainsi le ramener sur le droit chemin. Après quelques tentatives infructueuses, Esposito réussit à faire craquer Joey.
Lorsque Beau Randolf, le créateur de la franchise de vidéos pour adultes à succès « College Girls Gone Crazy » est assassiné, Castle et Beckett sont confrontés à une longue liste de maris, pères et anciennes lycéennes qui avaient un bon motif pour le meurtre. Afin de trouver le meurtrier, ils doivent creuser dans la vie personnelle de la victime, où ils trouvent des surprises de part et d'autre ! Alexis crée également un blog vidéo, mais Castle n'est pas ravi que des détails sur la vie privé de sa fille soient dévoilés en public.
L'équipe de Beckett enquête sur la mort de Melanie Rogers, 27 ans, une ingénieure en écologie du New Jersey qui aurait une liaison avec un homme marié vivant à Washington DC. Kate et son équipe vont découvrir qu'il s'agit du sénateur William Bracken. Au cours de l'enquête, l'équipe de Beckett va découvrir que celui qui était le suspect numéro un du meurtre de Melanie Rogers est en fait la prochaine victime d'un assassinat, et la victime était un témoin gênant. Kate doit plier sur son orgueil et protéger le sénateur Bracken. Bien vite un suspect est identifié en la personne de Robert McManus, un schizophrène tenant Bracken pour responsable de la mort de son fils. Il est arrêté, mais plusieurs détails font douter Kate de sa culpabilité. Après réflexion, elle en vient à élaborer une théorie selon laquelle McManus a été piégé. Richard ne trouve rien pour démolir la théorie de Kate.
L'équipe de Beckett enquête sur la mort d'Hannah Green, 23 ans, poignardée avec un couteau de cuisine. Richard fait remarquer à l'équipe que le couteau de cuisine coûte dans les 200 $. La victime travaillait sur l'émission de télé-réalité Les femmes de Wall Street, basée sur les épouses de traders ruinés par la crise qui ont repris les rênes de leurs familles. Bien vite, les soupçons se portent sur l'une des candidates, Penelope, mais celle-ci est innocentée. De fil en aiguille, les suspectes et suspects seront : Bob, l'époux de Penelope ; Margo Cowan, une autre candidate ; Peter Monroe, producteur de l'émission ; le milliardaire Chilean, vedette de l'émission Pool Shark et Stone Gower, le fils de Margo Cowan. L'équipe de Kate, avec l'aide du Capitaine Gates, vont découvrir la vraie raison qui a poussé le meurtrier à tuer Hannah, mais aussi un meurtrier qu'ils ne soupçonnaient pas. En parallèle, Jenny et Kevin essaient d'avoir un bébé.
En enquêtant sur la mort de Hasim Farouk, un étudiant saoudien, Castle et Beckett découvrent un arsenal d'armes chez la victime et de nombreux appareils utilisés pour surveiller Sara El-Masri, la fille d'un riche homme d'affaires moyen-oriental. Au cours des visionnages, Kevin découvre l'enlèvement de cette dernière en pleine rue. Le père de celle-ci explique aux enquêteurs que Hasim Farouk était le garde du corps de Sara. Alors qu'ils multiplient les investigations pour retrouver Sara, Castle et Beckett se rendent compte qu'elle était une amie d'Alexis, la fille de Castle, et qu'Alexis a été aussi enlevée. Le couple est épaulé par l'agent du FBI Harris dans cette affaire...
Ayant découvert qu'Alexis et Sara ont été amenées à Paris, Richard décide d'aller enquêter sur place afin de sauver sa fille, au grand désarroi de Kate et de Martha. Richard va découvrir, grâce à son contact français, l'endroit où Alexis et Sara ont été séquestrées. Au cours de l'enquête, Kate va apprendre que ce n'était pas Sara qui était la cible des ravisseurs, mais Alexis. De son côté, Richard va faire la connaissance de son père qui est un espion et qui est la véritable raison de l'enlèvement d'Alexis. Le père de Castle a suivi de loin la vie de Martha, Richard et Alexis. Le père de Castle fait ses adieux à Richard au moment d'aller sauver Alexis.
Castle et l'équipe de Beckett enquêtent sur la mort de Val Butler qui a été retrouvée morte de peur dans son appartement. Les premiers soupçons se portent sur son ex-petit ami, Freddie Baker, mais quand celui-ci annonce que Val a reçu un paquet et qu'elle lui a dit des propos concernant le pouvoir maléfique, Kate doit l'innocenter et part à la recherche de ce mystérieux paquet. Dans l'appartement de Val, Kate et Richard trouve le paquet : il s'agit de plusieurs DVD. Richard écoute l'un d'eux et croit qu'il est la prochaine victime. Il élabore une théorie sur un esprit meurtrier. Du côté de la morgue, le médecin légiste conclut à une mort de cause inconnue, ce qui alimente la peur de Castle. Comme personne ne veut regarder le DVD, Kate se dévoue et ne croit nullement qu'elle va mourir au bout de 3 jours. Au cours de l'enquête, l'équipe de Kate vont retrouver d'autres victimes du mystérieux DVD.
Beckett annonce à Castle qu'il parle en dormant. À plusieurs reprises, alors qu'il dormait, Richard a prononcé le prénom de Jordan. Cela intrigue Kate qui lui demande sans cesse qui est Jordan. Castle finit par lui avouer la vérité à propos de cette personne. Au poste de police, l'équipe enquête sur la mort d'un pâtissier, Jimmy Whelan, dont le corps a été retrouvé dans un mélange de chocolat. Au début de l'enquête, Esposito trouve une mallette contenant 50 000 dollars dans le bureau de Whelan. Personne ne sait pourquoi il avait cette mallette, même pas son assistant. Bien vite, un lien est fait entre Whelan et la mafia irlandaise de New York. Alors que Kate avait terminé d'interroger Siobhan O'Doul, cette dernière tombe sur Kevin et l'embrasse devant Jenny. Kevin doit s'expliquer. C'est alors qu'arrive l'agent Sam Walker du FBI, un ancien collègue de Ryan, pour les aider à capturer le meurtrier et à y voir plus clair dans l'affaire.
À la suite d'un accident de ski, Castle est coincé chez lui avec la jambe cassée, seul, sans sa mère. Pour faire une blague à son père, Alexis lui a donné une paire de jumelle afin d'espionner ses voisins. Alors qu'il s'ennuie Castle se met à espionner ses voisins et assiste au meurtre d'une jeune femme. Lorsqu'il en parle à Beckett, celle-ci ne le croit pas. Richard tente alors de lui prouver qu'il a bel et bien été témoin d'un meurtre et avec l'aide d'Alexis, il échafaude un plan. Beckett et l'équipe enquêtent sur le meurtre de Clara Dewinter, 35 ans, mariée, assassinée avec une batte de baseball dans une ruelle. Alors que le meurtre a été filmé, ils ne peuvent identifier le meurtrier, car une lumière, identifié par l'équipe comme une caméra infrarouge, cache le visage du meurtrier ainsi que le véhicule. Au cours de leur investigation, l'équipe découvre que la victime souhaitait changer d'identité et cachait une partie de ses revenus à son mari.
Castle n'en revient pas car de la nourriture disparaît depuis un mois. Il demande à Martha si c'est elle qui l'aurait mangée, mais celle-ci l'accuse d'avoir consommé la nourriture en pleine nuit, alors qu'il dormait. Alexis élabore une théorie de petits hommes qui viennent voler dans le réfrigérateur, mais Castle ne la croit pas. Il élabore un plan pour attraper le voleur de nourriture. L'équipe de Beckett enquête sur la mort d'une femme qui a été éjecté d'un véhicule en mouvement, près d'un hôpital, à 4 heures du matin. Lors de l'examen avec le médecin légiste, Kate et Richard voit le visage abîmé de la jeune femme. Le légiste suppose que cela a été fait par un pied-de-biche ou un ouvre-boite. Il émet même l'hypothèse que la jeune femme a été attaqué par un animal. Au cours de l'enquête, Beckett et son équipe identifient la victime comme étant Anne Cardinal, 27 ans, elle a grandi dans la réserve Onagonda.
Alors qu'elle s'apprêtait à passer une soirée romantique avec Castle, Kate est furieuse de s'apercevoir que Richard doit choisir entre son jeu vidéo et elle. Cette déception vis-à-vis de Richard va se refléter tout au long de l'enquête et engendre beaucoup de questions au sein du couple notamment sur le fait d'être acquis l'un pour l'autre. L'équipe de Kate enquête sur la mort d'Arthur Felder, 54 ans, un riche investisseur, mort sur la table d'un restaurant après une bouchée. Parmi les témoins se trouvent Eric Vaughn, un milliardaire qui séduit Kate, au grand désarroi de Richard qui en devient maladivement jaloux et fera tout pour l'éloigner d'elle. Au cours de l'enquête, Kate et Richard apprennent que le serveur à échanger par erreur les plats. La vrai victime qui était visée est Eric Vaughn. L'affaire se complique pour le couple Beckett-Castle, quand ils apprennent qu'Eric Vaughn a exigé uniquement Beckett pour assurer sa sécurité.
Cela fait quelques jours que Castle n'a pas parlé et vu Kate. Cette dernière travaille sur l'enquête d'une explosion d'un appartement. Castle tente de retenir Kate afin de passer un peu de temps romantique avec elle, mais celle-ci privilégie son enquête, ce qui déçoit Richard. Cette enquête permet d'identifier Archibald Fosse comme étant l'auteur. Au moment où l'équipe de Beckett envahit l'appartement d'Archibald Fosse, ce dernier s'enfuit mais est vite rattrapé par Esposito et Ryan. Malheureusement, ce que l'équipe de Beckett ne sait pas, c'est que l'appartement d'Archibald Fosse cache une bombe. Fosse l'a activé lors de son arrestation. Beckett s'aperçoit que sous ces pieds, quelques choses a cédé et pense tout de suite à une bombe. Après que les démineurs ont fouillé l'appartement, la confirmation est établie : Beckett a belle et bien mis les pieds sur une bombe. Elle ne doit pas bouger, sans quoi, l'immeuble va exploser.
L'équipe de Beckett enquête sur l'explosion d'une automobile et de son occupant lorsque les agents fédéraux viennent enlever la voiture et le corps. L'équipe ne peut malheureusement enquêter, mais bien vite Esposito rapporte à Kate l'identité de la victime : Dale Tanner. Plus tard, Kate et Richard découvrent que la moitié du gouvernement s'intéressait à Dale. Depuis que son père a été injustement emprisonné et décédé, Dale consacre sa vie à faire sortir des innocents de prison. L'équipe de Kate découvre que la bombe qui a fait exploser la voiture provenait du ciel. Richard en conclut que Dale Tanner a été tué par un drone (missile) mais refuse de croire que des militaires sont derrière le meurtre. En allant sur la base militaire de Fort Drummond, Beckett découvre l'homme qui était sur les lieux du crime, mais elle n'a pas l'autorisation de lui parler. Elle jure de tout faire pour parler à cet homme et d'avoir une réponse au meurtre de Tanner.
Kate est à Washington pour passer un entretien d'embauche, à la suite de l'offre de l'agent Stack. Pendant ce temps, Alexis questionne son père sur le fait qu'il n'a pas envoyé l'argent à son professeur pour le voyage dans la forêt tropicale. Richard tente de convaincre Alexis de ne pas y aller. Alexis tente de le raisonner et finit par le convaincre d'envoyer l'argent à son professeur. L'équipe de Beckett enquête sur la mort d'une femme qui a été retrouvée dans la réserve d'eau d'un hôtel. Il s'agit de Crystal Sky et vit dans l'immeuble depuis 10 jours. Esposito en profite pour taquiner Castle sur les noms qu'il choisit pour mettre dans ses romans. Ryan fait des recherches sur la victime et découvre que tout est faux et que sa véritable identité est Erika Albroock, une des meilleures étudiantes d'Harvard. Au cours de l'enquête, les témoins désignaient la victime comme une prostituée, mais les analyses démontrent qu'elle n'en était pas une et qu'elle en a donné l'image.
